备后安国寺最初由法灯国师于1273年开基，最初的名字叫金宝寺。待到室町初年，这里已然荒废多时；不过与鞆之浦有着不解渊源的足利尊氏于1339年再次复兴了这里。待到1345年，感于战火连年，北朝光严上皇颁下院旨，要求仿照圣武天皇在全日本修建国分寺的先例，在每一个令治国都修建一所安国寺、以及一栋利生塔。于是这所被足利尊氏翻新了没多久的金宝寺，就变成了备后国的安国寺。

及至战国末年，眼前这所安国寺已然再度衰败不堪。1579年，中国一霸、后来丰臣政权五大老之一的毛利輝元，以及战国时期第一僧人大名安国寺惠琼第二次复兴了这里。说到安国寺惠琼其实本身就和安国寺有不解之缘，他曾担任过安芸国安国寺（也就是如今广岛的不动院）的住持。只可惜这俩货都没啥善终，关原之战后毛利辉元被一脚踢去了长州，安国寺惠琼更是在京都鸭川边掉了脑袋。整个江户时代，这里只能作为京都妙心寺的末寺苟延残喘。直到昭和年间，残存下来的释迦堂被指定为国宝（当时的国宝相当于现在的国之重文），备后安国寺才始得当下的模样。尾道市